Von dem einst so malerischen Städtchen Woodbury sind nur noch rauchende Trümmer übrig geblieben. Lilly und ihre Freunde haben sich in die verlassenen alten Minen unter dem Stadtgebiet zurückgezogen, wo sie zunächst in Sicherheit sind vor den Horden von Beißern, die oben durch die Straßen streifen. Doch Lilly gibt nicht auf, sie will ihr geliebtes Woodbury zurückerobern. Währenddessen entwickelt der psychotische Prediger Jeremiah, der mit seinen letzten drei Getreuen aus Woodbury fliehen musste, einen teuflischen Plan: Mit einer neuen Schar von Anhängern und einer neuen, grausigen Geheimwaffe, will er zum Schauplatz seiner Niederlage zurückkehren und an Lilly und den letzten Überlebenden von Woodbury tödliche Rache nehmen. Doch nicht einmal Jeremiah ahnt, welches Grauen er damit heraufbeschwört …